Юки Кросс и Зеро Кирю, несущие на своих плечах ответственность за сохранение секретов Академии Кросс, сталкиваются с множеством трудностей. Юки, будучи спасенной вампиром Канаме Кураном в детстве, испытывает к нему особенные чувства, что усложняет её роль старосты. Её чувства постоянно балансируют между восхищением и долгом. Зеро, со своей стороны, тоже борется с внутренними демонами: его семья была уничтожена вампиром-аристократом, и он лелеет ненависть ко всей их расе. Но, как это часто бывает, его прошлое готовит ему сюрпризы.
В Академии начинают происходить странные события: днем учащиеся начинают замечать следы ночных жителей, странные отметины на телах и внезапные исчезновения. Юки и Зеро вынуждены удвоить свои усилия, чтобы сохранить мир и баланс в академии. Но ситуация выходит из-под контроля, когда обнаруживается, что один из ночных студентов, Айдо, не контролирует свою жажду крови. Его действия угрожают не только безопасности дневных студентов, но и всему укладу жизни в академии.
К этому добавляются интриги среди самих вампиров — некоторые из них не согласны с мирным сосуществованием с людьми и желают вернуть им прежнее господство. Юки начинает подозревать, что у Канаме свои планы, которые могут поставить под угрозу не только её отношения с ним, но и само существование академии. Зеро, между тем, узнает шокирующую правду о своём происхождении, которая заставляет его пересмотреть свои убеждения и встать перед выбором — оставаться верным своим принципам или поддаться инстинктам.
Параллельно разворачиваются тайные войны вампирских кланов, где каждая сторона стремится получить контроль над академией и её обитателями. Юки и Зеро оказываются в центре этих событий, выясняя, что линии между друзьями и врагами не так очевидны, как казалось. Их дружба и союз подвергаются испытанию, когда они вынуждены принять решение, которое изменит судьбу не только их самих, но и всех, кто им дорог.