После событий, описанных в фильме «Хроники Риддика», главный герой Риддик, ставший новым Лордом-Маршалом некромонгеров, обнаруживает, что управление огромной военной машиной не так просто, как он себе представлял. Внутри некромонгерской империи зрело недовольство его правлением, особенно среди высших офицеров и духовных лидеров, которые не готовы принимать иноверца в качестве своего лидера. Чтобы удержать власть, Риддик вынужден балансировать между жесткой дисциплиной некромонгерской армии и своими собственными принципами.
Тем временем, на одной из окраинных планет, в пустынных землях, пробуждается древняя угроза, известная лишь из легенд, которая может перерасти в катастрофу для всей галактики. Это существо не знает ни пощады, ни разума и движимо только инстинктами разрушения. Некромонгеры, верные Риддику, начинают поиски источника этой угрозы, подозревая, что в его пробуждении замешаны внутренние враги, находящиеся в сговоре с инопланетными расами.
Риддик, чувствующий надвигающееся несчастье, решает отправиться на разведку лично. Вместе с группой самых преданных воинов он отправляется на ту самую планету, чтобы найти легендарное существо и уничтожить его, пока оно не стало угрозой большего масштаба. Во время путешествия Риддик сталкивается с предательством, внутренняя борьба внутри его команды приводит к драматическим событиям, которые заставляют его пересмотреть свои планы. Он понимает, что настоящая опасность заключается не только в враге извне, но и в тех, кто рядом с ним.
По мере продвижения вглубь опасных территорий, Риддику открывается правда о его собственном предназначении, а также о тайнах, скрытых в истории некромонгеров. Каждое его действие, каждое принятое решение приближает его к пониманию, что для спасения галактики ему придется пожертвовать многим, возможно, даже собственной душой. В финальном противостоянии, где ставки никогда не были выше, Риддик должен решить, что для него важнее — власть или спасение миллиарды жизней.